A la mayoría nos gusta la primavera y los meses de verano. Nos sentimos mejor cuando hemos dejado atrás el frío y el cúmulo de nubes grises del invierno. La primavera es la estación de los colores, la  naturaleza se llena de flores y verdor. La vida parece volver a manifestarse tras meses en los que parece haber estado latente. Con la primavera también reaparecen los mosquitos. ¿De dónde? ¿Cómo? ¿Qué había pasado con ellos durante el invierno?

Durante muchos tiempo se creyó que el origen de muchos seres vivos se encontraba en la materia muerta y su putrefacción. Un fenómeno que se conocía como generación espontánea. Aristóteles (384-322 a.C) utilizó dicho fenómeno para explicar la aparición repentina de gusanos, mosquitos, anguilas y ratones, entre otros animales. Todos ellos resurgían de los materiales más diversos. Los mosquitos brotaban de los lodos, así sin más. La idea de la generación espontánea, en la que lo inerte puede dar lugar a vida, persistió durante siglos, hasta a que a principios del siglo XVII un experimento la desmontó.

¿Aparecen los mosquitos por generación espontánea?

Fue el médico de la corte de los Medici, Francesco Redi, quien en 1668 publicó su libro Experiencias en torno a la Generación de los insectos, atacando a la doctrina de la generación espontánea. El mismo Redi relata que la idea para desarrollar sus experimentos le sobrevino tras leer la Iliada de Homero, donde se describe que Thetis, madre de Aquiles, cubre el cadáver de Patroclo para protegerlo de los gusanos y las moscas que “corrompen los cuerpos de los hombres muertos en batalla”. ¿Por qué cubrir los cuerpos si, según afirmaba Aristóteles, los gusanos y las moscas surgían directamente de los cuerpos en descomposición?

Fig. 1. Experimento de Francesco Redi para desmentir la teoría de la generación espontánea. En los botes precintados con un tapón o una gasa, no aparecieron larvas de moscas en la carne en putrefacción, porque las moscas no pudieron entrar a depositar sus huevos. Fuente: Mosquito Alert (CC-BY-NC-2.0)

 

Motivado por la duda, Redi, llevó a cabo una serie de experimentos en los que colocó trozos de carne, tanto en frascos destapados, en frascos tapados con gasas y en frascos cerrados herméticamente (Fig. 1). Con este elegante experimento demostró que no existía la generación espontánea. Sólo aparecía larvas de moscas en los frascos destapados donde habían podido entrar moscas a depositar los huevos. Su experimento lo dejó claro, la vida proviene de la vida, no de lo inerte. Así pues, qué pasa con los mosquitos en primavera. ¿Cómo surgen si en invierno no había mosquitos?

En invierno, no los vemos, pero siguen ahí

La respuesta es que los mosquitos nunca desaparecieron en invierno. De una forma u otra han estado ahí. Latentes, pero presentes. Como semillas aguardando el buen tiempo para florecer. Los mosquitos, como la gran mayoría de los insectos, disponen de un programa de latencia programada que se conoce como diapausa.

La diapausa no sólo se da en invierno en las zonas templadas, también tiene lugar en las estaciones secas de las zonas tropicales. Cuando las condiciones ambientales son malas para el desarrollo de los mosquitos entran en diapausa. Entender que promueve este estado de latencia es muy importante para comprender la dinámica de las enfermedades que transmiten, ya que en ocasiones esta fase sirve como un reservorio para los patógenos que pueden volver a resurgir con la reactivación de los mosquitos.

Mientras que la mayoría de los mosquitos entran en diapausa cuando las condiciones son malas, el mosquito de la fiebre amarilla no lo hace

Aunque en la mayoría de los mosquitos se ha descrito uno u otro tipo de diapausa para sobrevivir a las condiciones adversas del ambiente, algunas especies, como el mosquito de la fiebre amarilla (Aedes aegypti) parecen carecer de ello.

La diapausa es un estadio de latencia programado hormonalmente como respuesta a las condiciones ambientales. Permite a los animales avanzarse al mal tiempo y “encapsularse” antes de que el frío los mate. Para predecir la llegada del invierno los mosquitos constan de varios mecanismos. Por un lado el fotoperiodo, es decir, la cantidad de horas de luz del día. Que los días se hagan más cortos es seguramente la señal más evidente de la aproximación del invierno. Mucho más que el cambio de temperatura que es mucho más variable. Pero, ¿cómo sabe un mosquito que pasa el tiempo? Con la ayuda de un reloj interno presente en todos los animales. Este reloj interno regula dos sistemas temporales distintos. Por un lado los ciclos circadianos, que son los ritmos de actividad de día y noche, y otro que permitiría identificar los ciclos estacionales, algo así como un calendario interno. Este último sería el encargado de reconocer que los días se hacen más largos o cortos, y en función de ello activar una respuesta hormonal y fisiológica en el mosquito (Fig. 2).

 

Fig. 2. Los mosquitos pueden percibir el cambio de estación gracias a tener un reloj interno con el que comparar los periodos de luz externos. Las curvas en rojo representan las oscilaciones diarias del reloj interno. Las áreas claras y oscuras, las horas de luz y oscuridad de cada día. Al aproximarse el invierno, las horas de luz se hacen más cortas. Esta señal induce la diapausa en el mosquito. Fuente: Mosquito Alert (CC-BY-NC-2.0).

 

Al estímulo de las horas de luz, se le añade el de la temperatura. Aunque más variable que la luz, la temperatura permite refinar la respuesta del animal. Su efecto a la hora de iniciar la diapausa se ha observado en el mosquito tigre (Aedes albopictus), en otras especies Aedes, así como en el mosquito común (Culex pipiens).

La diapausa puede darse en los embriones, las larvas o los adultos

El cambio en las horas de luz, la temperatura y la humedad, percibidas por las hembras de mosquito da lugar a que sus embriones entren en diapausa. Así sucede con el mosquito tigre. No es el mosquito adulto el que entra en diapausa, sino los embriones, que permanecen latentes durante el invierno dentro de sus huevos sin eclosionar. Estos huevos son distintos a los huevos normales. Son más grandes y contienen una mayor cantidad de lípidos para proteger y nutrir a los embriones durante meses. Han de aguantar hasta que regrese la primavera.

El mosquito tigre sobrevive los inviernos en su fase embrionaria, protegidos dentro de los huevos a la espera de la vuelta del buen tiempo

La diapausa del mosquito común (Culex pipiens) es distinta. El cambio de horas de luz y la temperatura, alteran el comportamiento de sus hembras. Con la llegada eminente del invierno, las hembras dejan de alimentarse de sangre, en lugar de sentirse atraídas por humanos y otros vertebrados, se sienten atraídas por el néctar de las flores. Además inician la búsqueda de un lugar oscuro y húmedo en el cual poder refugiarse durante el invierno. El mosquito común no pasa el invierno como huevo, como hace el mosquito tigre, sino como mosquitos adultos que se reactivarán con la llegada del buen tiempo.

El mosquito común supera los inviernos en su fase adulta, refugiado en lugares oscuros y húmedos que le protegen de las bajas temperaturas

En otras especies de mosquitos la diapausa no tiene lugar ni durante la fase embrionaria, ni durante la fase adulta, sino durante la fase larvaria (Fig. 3). Sea en fase embrionaria, larvaria o adulta, lo que se sabe es que la diapausa es algo mucho más complejo que una simple parada en el desarrollo del animal. La diapausa implica cambios moleculares, fisiológicos, de desarrollo y de conducta antes y durante la diapausa, que afecta al desarrollo y reproducción de los animales una vez superada la diapausa. 

Fig. 3. Relación filogenética de diferentes géneros de mosquitos y las fases del ciclo biológico en las que se ha descrito diapausa para distintas especies. Los números hacen referencia a la cantidad de especies del género con diapausa, así por ejemplo, en los mosquitos Aedes se han descrito 18 especies con diapausa embrionaria, entre ellos el mosquito tigre, y 6 especies con diapausa en la fase larvaria, pero ninguna especie con diapusa en la fase adulta. En los mosquitos Anopheles y Culex es al revés, la mayoría de las especies tienen diapausa en la fase adulta. Datos de Denlinger & Armbruster 2005. Annual Review of Entomology 59: 73-93. Fuente: Mosquito Alert (CC-BY-NC-2.0).

Los mosquitos invasores adaptan su diapausa a las nuevas condiciones climáticas

El estudio de especies invasoras como el mosquito tigre ha permitido ver que el momento de la diapausa puede evolucionar rápidamente. Durante su expansión a lo largo de diferentes gradientes climáticos, las poblaciones de mosquitos se han ido adaptando a las señales que desencadenan la diapausa, avanzándola o retrasándola. No todas las poblaciones responden igual a la misma cantidad de horas de luz diarias. La respuesta depende de la latitud a la que se encuentren. Esto hace predecir que también podrán responder al cambio climático. Entender como responden los mosquitos a los cambios ambientales es esencial para predecir la propagación de las enfermedades que transmiten.

Cada vez se conoce mejor la base molecular de la diapausa de especies de interés sanitario. Los avances que se están haciendo en el campo de la genética y los cambios en la expresión de los genes, puede dar lugar a desarrollar nuevas maneras de controlar sus poblaciones, basados en la interrupción genética o química de la diapausa.

De momento, sabemos que con la llegada del buen tiempo los mosquitos salen de su estado de diapausa y vuelven a estar a activos. Nunca han desaparecido. Siempre han estado aquí. En forma de huevo,  de larva o de adulto refugiado en algún rincón oscuro, han sobrellevado el invierno para regresar una vez más en primavera. Es el momento de acordarse de tomar las medidas necesarias para que nuestro hogar no sea un lugar donde puedan criar. Evitar tener recipientes que almacenen agua estancada, y tener la aplicación de Mosquito Alert preparada para dar parte de la presencia de mosquitos.


Referencias

Armbruster PA. 2016. Photoperiodic diapause and the establishment of Aedes albopictus (Diptera: Culicidae) in North America. Journal of Medical Entomology 53: 1013-1023

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Chang V, Meuti M. 2020.Circadian transcription factors differentially regulate features of the adult overwintering diapause in the Northern house mosquito, Culex pipiens. Insect Biochemistry and Molecular Biology: doi.org/10.1016/j.ibmb.2020.103365

Denlinger DL, Armbruster PA. 2014. Mosquito diapause. Annual Review of Entomology 59: 73-93

Lacour G, Vernichon F, Cadilhac N, Boyer S, Lagneau C, Hance T. 2014. When mothers anticipate: effects of the prediapause stage on embryo development time and of maternal photoperiod on eggs of a temperate and tropical strains of Aedes albopictus. Journal of Insect Physiology 71: 87-96

Lacour G, Chanaud L, L’Ambert G, Hance T. 2015. Seasonal synchronization of diapause phases in Aedes albopictus. PLoS One 10: e0145311

Medley KA, Westby KM, Jenkins DG. 2019. Rapid local adaptation to northern winters in the invasive Asian tiger mosquito Aedes albopictus: a moving target. Journal of Applied Ecology 56: 2518-2527

Robich RM, Denlinger DL. 2005. Diapause in the mosquito Culex pipiens evokes a metabolic switch from blood feeding to sugar gluttony. Proceedings of the Natural Academy of Science of the United States of America 103: 15912-15917